“闇之书事件”落幕十年后，高町奈叶、菲特·T·哈洛温与八神疾风已成长为19岁的成熟魔导师，并各自在时空管理局中担任要职。奈叶成为教导官，致力于培养新一代魔导精英；菲特则活跃于前线执行危险任务；疾风晋升为机动六课课长，统筹全局。为了应对日益复杂的星际威胁，三人共同组建了精英部队“StrikerS”，吸纳了昴·中岛、蒂安娜等充满潜力的新人。然而，平静的日常被一股神秘势力打破——名为“摇篮”的古代遗产浮出水面，背后隐藏着颠覆时空秩序的阴谋。新人队员在训练中逐渐成长，却也暴露了各自的心结与弱点。随着敌人步步紧逼，奈叶与菲特不得不面对身体与心灵的双重创伤，而疾风则必须在职责与友情间做出抉择。当“摇篮”的真正目的揭晓，三位昔日伙伴必须再次并肩作战，用她们的力量与信念守护所爱之人，续写魔法少女的全新传说。